Les mouvements oculaires : généralités, physiologie et bases neurales

Résumé
L’humain possède un répertoire de mouvements oculaires dont les objectifs sont de placer l’image d’un objet d’intérêt sur la macula et de stabiliser l’image du monde extérieur sur la rétine. Les structures cérébrales qui contrôlent ces différents mouvements sont aujourd’hui bien connues. Toutes empruntent la voie finale commune, comprenant les noyaux et les nerfs crâniens (III, IV et VI), mais les structures d’amont diffèrent selon le type de mouvement. Le réflexe vestibulo-oculaire met surtout en jeu des structures du tronc cérébral et du cervelet. Les saccades et la poursuite mettent elles en jeu des réseaux complexes faisant intervenir des aires corticales, des structures sous-corticales et cérébelleuses, et enfin des structures du tronc cérébral.

Abstract
Eye movements: generalities, physiology and neural mechanisms
Humans have a wide repertoire of eye movements whose main goals are either to place the image of an object of interest on the fovea, or to stabilize the image of the surrounding world on the retina. The cerebral structures involved in their control are now well known. All of them involve the final common pathway, composed of the oculomotor nuclei and their cranial nerves (III, IV and VI), but the upstream structures are different according the each type of eye movement. The vestibulo-ocular reflex mainly involves brainstem and cerebellar structures. Saccades and smooth pursuit are controlled by complex networks including cortical areas, subcortical and cerebellar structures and finally brainstem structures.

Introduction

Les mouvements oculaires ont deux principaux objectifs chez l’être humain : orienter et stabiliser le regard. Ces deux stratégies complémentaires interagissent harmonieusement pour optimiser la vision dans nos activités quotidiennes. L’orientation du regard permet de « capturer » l’image d’une cible d’intérêt, en la positionnant rapidement et avec précision sur la fovéa, petite zone centrale de la rétine où l’acuité visuelle est maximale. Cette stratégie est assurée par les saccades. La stabilisation du regard intervient elle dans des situations de mouvements.
Si l’ensemble du panorama défile devant nos yeux, la stabilisation est assurée par le nystagmus optocinétique, constitué de phases lentes, dirigées dans le sens de défilement du panorama, et de phases rapides, de sens contraire, permettant de recentrer les yeux dans leur orbite.
Si la tête est en mouvement, le réflexe vestibulo-oculaire génère un mouvement compensateur des yeux, de même vitesse angulaire que le mouvement de la tête, mais en direction opposée.
Enfin, si le mouvement concerne une petite cible mobile que l’on souhaite suivre des yeux, le système très sophistiqué de la poursuite permet de produire un mouvement des yeux parfaitement adapté à celui de la cible, afin d’en maintenir l’image sur la fovéa.
N’oublions pas les mouvements de vergence, générés par une image s’éloignant (divergence) ou se rapprochant (convergence) et pouvant être, selon le contexte, des mouvements de capture (p. ex. apparition soudaine) ou de stabilisation (p. ex. rapprochement lent) d’images.

Nous exposerons ici un aperçu des bases neurales des saccades, de la poursuite et du réflexe vestibulo-oculaire. Nous n’évoquerons pas le nystagmus optocinétique et les mouvements de vergence, ni les micro-mouvements des yeux (micro-glissades, micro-saccades, micro-tremblements).

Physiologie et anatomie des mouvements oculaires

La voie finale commune

La voie finale commune des mouvements oculaires est l’ensemble des structures oculomotrices activées par tous les mouvements oculaires, quel qu’en soit le type. Il en existe une pour les mouvements horizontaux et une pour les mouvements verticaux.
La voie finale commune des mouvements horizontaux commence au noyau abducens (VI). Ce noyau, situé sur la partie paramédiane du plancher du 4e ventricule, comprend les motoneurones du nerf abducens, destinés au muscle droit externe ipsilatéral, et des neurones internucléaires projetant sur le noyau du nerf moteur oculaire commun (III) contralatéral, précisément sur l’un des sous-noyaux d’où sont issus les motoneurones du muscle droit interne. Ces neurones internucléaires croisent la ligne médiane peu après leur sortie du noyau abducens, puis cheminent dans le faisceau longitudinal médian (FLM), juste en avant des noyaux du VI, du IV et du III. En assurant une égale innervation des muscles droits externe et interne agonistes, le FLM est le support anatomique de la loi de Hering.
La voie finale commune de la verticalité commence au niveau des noyaux moteurs oculaires communs et trochléaires (IV), et se poursuit par les motoneurones des muscles droits supérieur, inférieur, petit oblique et grand oblique.
Les structures prémotrices, en amont des voies finales communes, sont différentes selon le type de mouvement, saccade, poursuite ou réflexe vestibulo-oculaire.

Les saccades

Caractéristiques générales des saccades

Les saccades sont considérées comme des mouvements conjugués. En dehors des contextes où une vergence est associée, il existe cependant des différences subtiles, les saccades d’abduction étant par exemple un peu plus rapides que les saccades d’adduction. Leur durée dépend de leur amplitude, mais est toujours très brève, le plus souvent inférieure à 50 ms. L’information visuelle mettant environ 100 ms pour parvenir au système saccadique, la durée d’une saccade normale est trop brève pour bénéficier d’un rétrocontrôle visuel « en vol ».
Leur accélération est très intense, permettant en quelques millisecondes d’atteindre une vitesse maximum (Vmax) de plusieurs centaines de degrés/s, suivie d’une phase de décélération rapide. La Vmax, non contrôlable par la volonté, dépend de l’amplitude de la saccade selon une relation non linéaire (et asymptotique) appelée « séquence principale » (Fig. 1). La Vmax est d’autant plus élevée que la saccade est ample. La vitesse d’une saccade ne peut donc être correctement évaluée qu’en fonction de son amplitude.

Figure 1 – Séquence principale des saccades. La séquence principale est la relation non linéaire qui relie la vitesse maximum (Vmax) des saccades (en degrés/s) à leur amplitude (en degrés). La normalité se situe sur la ligne continue, les valeurs situées en dehors des lignes pointillées sont anormales. Sur cette figure, chaque croix représente l’amplitude et la Vmax d’une saccade, en bleu vers la droite, en rouge vers la gauche. Les saccades vers la droite sont de vitesses normales, mais les saccades vers la gauche sont anormalement lentes.

La précision des saccades est excellente puisque, malgré les très grandes vitesses atteintes et l’absence de rétrocontrôle visuel, l’erreur finale en amplitude est habituellement largement inférieure à 10 %. Cette erreur est le plus souvent due à une amplitude légèrement insuffisante (hypométrie physiologique). Elle nécessite donc le déclenchement d’une deuxième saccade, appelée saccade de correction, de même direction que la saccade initiale, pour atteindre la cible.
Lorsque la saccade est déclenchée par un stimulus exogène, il est possible de calculer sa latence, de l’ordre de 200 ms. Ce temps relativement long est en grande partie dû à des processus corticaux, tels que la sélection de la cible, sa localisation dans un système de référence adapté, la prise de décision puis la programmation de la saccade.

Les différents types de saccades

Les saccades peuvent être déclenchées dans des contextes différents. Il existe des saccades spontanées, sans but visuel apparent, lors de l’activité mentale par exemple, des saccades automatiques, déclenchées sans contrôle de la volonté, par exemple les phases rapides du nystagmus opto-cinétique, des saccades réflexives (ou réactives), déclenchées vers une cible d’apparition soudaine, enfin des saccades volontaires, déclenchées vers une cible choisie, à un instant décidé par le sujet lui-même.

Bases neurales des saccades [1, 2]

Les saccades sont générées par un réseau neuronal complexe, constitué de structures corticales, sous-corticales, du cervelet et du tronc cérébral. Nous allons décrire ce réseau en débutant par les structures les plus bas situées et terminer par les aires corticales (Fig. 2).

Figure 2 – Représentation schématique du circuit contrôlant les saccades.
COF : champ oculomoteur frontal ; COP : champ oculomoteur pariétal ; COS : champ oculomoteur supplémentaire ; CPFdl : cortex préfrontal dorsolatéral ; NC : noyau caudé ; NP : noyaux du pont ; P : putamen ; SNpr : substantia nigra pars reticulata. Le cortex oculomoteur cingulaire n’a pas été représenté (face interne des hémisphères cérébraux).

La formation réticulée

Toutes les saccades, quel que soit leur type, spontanées, automatiques, réflexives ou volontaires, mettent en jeu la formation réticulée du tronc cérébral. Le rôle de la réticulée est de produire la bouffée intense d’énergie qui sera responsable de l’accélération considérable et de la grande vitesse des saccades, malgré l’opposition exercée par les forces visqueuses du milieu intra-orbitaire.

Deux régions distinctes de la formation réticulée du tronc cérébral assurent la genèse des saccades. La formation réticulée pontique paramédiane (FRPP), précisément le nucleus reticularis pontis caudalis, situé dans le tegmentum pontique paramédian, juste en avant du noyau du VI, déclenche les saccades horizontales. Le noyau rostral interstitiel du faisceau longitudinal médian (riFLM), petite structure mésencéphalique située juste au-dessus et en dedans du pôle supérieur du noyau rouge, déclenche les saccades verticales.

Ces deux formations sont constituées d’un maillage de neurones phasiques excitateurs (NPE ou « excitatory burst neurons » en anglais) très réactifs. Ils commencent à décharger 10-12 ms avant le début de la saccade. Leur fréquence de décharge, qui peut atteindre 1 000 Hz, est corrélée à la vitesse instantanée de la saccade. Ils projettent directement sur la voie finale commune. La FRPP droite par exemple, projette directement par une voie monosynaptique sur le noyau du VI droit pour déclencher une saccade vers la droite. Chaque riFLM contient des NPE déchargeant pour les saccades vers le haut et des NPE déchargeant pour les saccades vers le bas. Les premiers (NPE vers le haut) projettent bilatéralement sur les noyaux du III (noyaux des droits supérieurs et petits obliques), alors que les seconds (NPE vers le bas) ne projettent que sur les noyaux du III (noyau du droit inférieur) et du IV (noyau du grand oblique) ipsilatéraux.
En parallèle de cette décharge activatrice, une inhibition simultanée des muscles antagonistes (loi de Sherrington) est assurée par des neurones phasiques inhibiteurs (NPI). Ces NPI sont situés dans la formation réticulée bulbaire (nucleus paragigantocellularis dorsalis, glycinergiques) pour les saccades horizontales, et dans le noyau interstitiel de Cajal (juste en dessous du riFLM, GABAergiques) pour les saccades verticales. Lors d’une saccade vers la droite par exemple, les NPI bulbaires du côté droit inhibent le noyau du VI gauche ainsi que les NPE et les NPI du côté gauche. Cette inhibition est essentielle pour faciliter l’accélération initiale des saccades, en permettant de supprimer l’activité tonique de base qui est distribuée à tous les muscles oculomoteurs lors de la fixation.

Les neurones « pause »

Lors de la fixation, il est important de maintenir les neurones phasiques de la réticulée dans un état d’hyperpolarisation membranaire, afin d’éviter le déclenchement de saccades intempestives. Lors du déclenchement de la saccade, en revanche, il est nécessaire, pour obtenir une accélération maximale, d’assurer une activation hypersynchrone de l’ensemble des NPE concernés. Ceci est assuré par un système inhibiteur distribué, dont le dernier maillon est le nucleus raphe interpositus, situé à la hauteur de la FRPP dans le tegmentum du pont, mais sur la ligne médiane, entre les racines du VI. Ce petit noyau contient des neurones inhibiteurs appelés neurones « pause », qui hyperpolarisent tous les NP (NPE et NPI de la FRPP et du riFLM) par des voies glycinergiques directes. Cette inhibition tonique assure un « verrouillage » du système saccadique. Elle n’est levée que 16 ms avant puis pendant toute la durée d’une saccade.

L’intégrateur neuronal

Lorsque les yeux ont atteint une cible périphérique, le signal phasique codant la vitesse de la saccade s’interrompt. Les globes sont alors soumis à des forces élastiques de rappel qui tendent à les ramener en position centrale. Il est donc essentiel qu’une activité tonique suffisante fasse suite à cette bouffée phasique pour maintenir les yeux dans la position nouvellement atteinte. Cette activité tonique post-saccadique est obtenue par intégration par rapport au temps (au sens mathématique du terme) de l’activité phasique qui a produit la saccade. Cette intégration est réalisée par un réseau distribué de structures, appelé globalement « intégrateur neuronal ». Il comprend des structures du tronc cérébral, noyau vestibulaire médian et nucleus prepositus hypoglossi (juste en dessous du noyau du VI) pour les saccades horizontales, le noyau interstitiel de Cajal pour les saccades verticales, et un groupe de six petits noyaux situés à proximité du noyau du VI (les cellules du tractus paramédian), et des structures du cervelet, notamment le flocculus, communs aux saccades horizontales et verticales.

Le colliculus supérieur

Il s’agit d’une petite structure stratifiée située dans la partie postérieure du tectum du mésencéphale rostral. Les couches les plus superficielles ont un rôle visuel (accessoire chez l’humain) et les couches intermédiaires et profondes, les seules évoquées ici, ont un rôle oculomoteur. Elles réalisent une interface entre les structures oculomotrices hémisphériques et les structures motrices du tronc cérébral et le cervelet, et sont organisées selon un gradient rostro-caudal représentant une carte oculomotrice précise. Le pôle rostral contrôle la fixation et le déclenchement des petites saccades. Ses neurones projettent directement sur les neurones pause (voie monosynaptique). Le pôle caudal contrôle le déclenchement des saccades de moyennes et grandes amplitudes. Ses neurones projettent sur la PPRF (faisceau croisé) et le riFLM, et vers le cervelet (relai dans les noyaux du tegmentum du pont). Ils codent pour des saccades d’autant plus amples qu’ils sont situés plus près de l’extrémité caudale de ce pôle. Ces deux pôles antagonistes s’inhibent mutuellement.
Lors du déclenchement d’une saccade, le premier phénomène est l’arrêt de l’activité de fixation : les neurones du pôle rostral cessent d’activer les neurones pause. Ceci entraîne une double levée d’inhibition : du pôle caudal, qui n’est plus inhibé par le pôle rostral, et de l’ensemble des NP des réticulées, qui ne sont plus inhibés par les neurones pause. Puis le colliculus dépolarise (donc active) les neurones phasiques qui vont être à l’origine de la saccade désirée. Le colliculus assure l’initiation des saccades et en détermine la direction.

Le cervelet

Le colliculus supérieur projette vers le cervelet via des noyaux situés dans le tegmentum ventral du pont (le nucleus reticularis tegmenti pontis). Après ce relais, certaines voies atteignent directement les noyaux gris profonds du cervelet (pôle caudal du noyau fastigial surtout), d’autres projettent sur le vermis postérieur, lobules VI et VII. Le vermis postérieur va à son tour projeter, via une voie inhibitrice, sur la partie caudale du noyau fastigial ipsilatéral. Les efférences du noyau fastigial décussent, cheminent dans le pédoncule cérébelleux supérieur (faisceau unciné) et gagnent le tronc cérébral et la formation réticulée contralatérale, notamment les NPE et les NPI du riFLM et de la FRPP, et les neurones pause.
Le rôle principal de ce circuit est d’assurer la précision optimale des saccades. En recevant d’une part une copie du programme de la saccade (copie efférente codant l’amplitude et la direction désirées) et d’autre part un rétrocontrôle interne en temps réel du déplacement accompli, le cervelet assure un monitoring en direct de la saccade. Il est donc en mesure de corriger « en vol » les éventuelles erreurs directionnelles et d’amplitude, et de programmer l’arrêt de la saccade lorsque celle-ci a atteint la position désirée. Le cervelet reçoit aussi, via l’olive inférieure, un signal visuel post-saccadique qui le renseigne sur la précision finale de la saccade réalisée. Cette précision est évaluée en faisant la différence entre l’erreur prédite (hypométrie physiologique) et l’erreur effectivement réalisée (écart cible-fovéa). Toute erreur post-saccadique excessive et systématique va entraîner une modification progressive de l’amplitude des saccades, afin de réduire cette erreur et de maintenir la précision sur le long terme (fonction d’adaptation).

Les ganglions de la base [3]

Les ganglions de la base sont l’une des afférences majeures du colliculus supérieur. Ils relaient des informations provenant des aires oculomotrices corticales frontales par un réseau complexe de projections, certaines jouant un rôle permissif (voie directe via le striatum et la substance noire pars reticulata) d’autres un rôle suppressif (voie indirecte via le globus pallidus externe et le noyau sous-thalamique, et voie hyperdirecte via le noyau sous-thalamique) sur le déclenchement des saccades. Ils sont impliqués dans des processus cognitifs, notamment motivationnels, intervenant dans la sélection de la cible ou la mémoire de travail (saccades mémorisées).

Les aires oculomotrices corticales [4, 5]

Deux aires corticales jouent un rôle majeur dans la programmation et le déclenchement des saccades. Le champ oculomoteur pariétal (COP), situé dans la partie postérieure du sillon intra-pariétal, intervient surtout dans la programmation des saccades réflexes (ou exogènes) et dans le contrôle de l’attention. Le champ oculomoteur frontal (COF), situé à la jonction entre le sillon frontal supérieur et le sillon précentral, est spécialisé dans le contrôle des saccades volontaires (ou endogènes) et dans la fixation. Le rôle de ces aires est de localiser les cibles d’intérêt en fonction du contexte et de transformer ce signal sensoriel en un signal moteur qui codera pour le vecteur de la saccade.
Le cortex préfrontal dorsolatéral (CPDL), situé dans l’aire 46 de Brodmann, intervient dans la mémorisation spatiale d’une cible sur une courte durée (quelques secondes) et permet de déclencher avec précision des saccades vers des cibles mémorisées. Il joue également un rôle inhibiteur, lorsque le contexte requiert la suppression d’une saccade réflexe. Ceci est réalisé par une influence inhibitrice directe du CPDL sur le colliculus supérieur.
Le champ oculomoteur supplémentaire (en avant de l’aire motrice supplémentaire) et le champ oculomoteur cingulaire (partie postérieure du cingulum antérieur) sont des aires corticales de découverte plus récente, dont les rôles ne sont pas encore totalement élucidés. Elles ont probablement un rôle de supervisation, étant impliquées dans l’élaboration de stratégies oculomotrices, la programmation de séquences de saccades, le contrôle des erreurs et l’apprentissage.

La poursuite [6]

À l’inverse des saccades, le mouvement de poursuite ne peut pas être déclenché spontanément. Il nécessite la perception dans l’environnement d’un signal de mouvement. Le stimulus le plus habituel de la poursuite est la perception d’une cible visuelle en déplacement, mais la poursuite d’un stimulus sonore ou proprioceptif (déplacement de sa main dans l’obscurité) est également possible. Sa vitesse maximum est de quelques dizaines de degrés/s, et varie en fonction de la vitesse de la cible poursuivie. Pour des vitesses de cible dépassant la vitesse maximum de la poursuite, des saccades sont nécessaires pour maintenir l’image de la cible sur la fovéa. La poursuite est alors dite saccadée.

Bases neurales de la poursuite (Fig. 3)

Le signal de vitesse de la cible est généré dans l’aire MT-V5 (middle temporal area, carrefour pariéto-temporal), spécialisée dans la détection du mouvement. Ce signal est transmis à l’aire MST (medial superior temporal area, juste en avant de l’aire MT) et au lobe frontal, notamment au COF. Ces deux projections seront à l’origine de deux voies parallèles et complémentaires. Une voie antérieure, partant du COF, passe par la partie antérieure de la capsule interne, fait relais dans les noyaux médians du basis pontis, puis gagne le vermis dorsal, la partie caudale du noyau fastigial, enfin les noyaux des nerfs oculomoteurs. Une voie postérieure, partant de l’aire MST, passe par le bras postérieur de la capsule interne, fait relais dans les noyaux latéraux du basis pontis puis gagne le paraflocculus, les noyaux vestibulaires et les noyaux des nerfs oculomoteurs. La voie postérieure est plus impliquée dans le maintien de la poursuite stabilisée, et la voie antérieure, dans son initiation et dans des aspects plus cognitifs de la poursuite (anticipation, apprentissage).

Figure 3 – Représentation schématique du circuit contrôlant la poursuite.
COF : champ oculomoteur frontal ; MT : middle temporal area ; MST : medial superior temporal area ; NP : noyaux du pont ; V1 : cortex visuel primaire ; VIII : noyau vestibulaire.

Le réflexe vestibulo-oculaire (RVO) [7]

L’objectif du RVO est de stabiliser sur la rétine l’image du monde environnant lors des mouvements de la tête. Pour cela, il génère une rotation des globes compensatrice de celle de la tête, c’est-à-dire en direction opposée. Si cette rotation est prolongée, des mouvements rapides et brefs (saccades appelées phases rapides), permettent de recentrer les globes. Ainsi, lorsque nous marchons, l’image du monde extérieur reste nette grâce au RVO, ce qui ne serait pas possible en son absence.

Bases neurales du RVO

Le point de départ du RVO est dans l’appareil vestibulaire, au niveau des canaux semi-circulaires qui détectent les accélérations rotatoires, et des utricules qui détectent les accélérations linéaires. Ces signaux, émis lors de mouvements de la tête, sont transmis par les nerfs vestibulaires périphériques aux noyaux vestibulaires, puis aux noyaux oculomoteurs par le réseau des voies vestibulaires centrales. Pour le RVO horizontal, il s’agit de connexions courtes, activatrices vers le noyau abducens contralatéral et inhibitrices vers le noyau abducens ipsilatéral. Pour le RVO vertical, il s’agit d’un réseau complexe de voies gagnant les noyaux du III et du IV, passant par le MLF, le brachium conjonctivum, et le faisceau tegmento-ventral croisé. Le cervelet joue un rôle essentiel dans l’adaptation du RVO.

L’auteur déclare ne pas avoir de lien d’intérêt.

Correspondance :
Bertrand Gaymard
Service de Neurophysiologie Clinique
Hôpital de la Salpêtrière –
47 boulevard de l’Hôpital
75651 PARIS cedex
Tél. : 01 42 16 36 14
E-mail : bertrand.gaymard@gmail.com

 

Bibliographie

1. Leigh RJ, Zee DS. The saccadic system. In: Leigh RJ and Zee DS, ed. The neurology of eye movements. 5th ed. Oxford, Oxford University Press, 2015 : 169-288.
2. Horn AKE, Leigh RJ. The anatomy and physiology of the ocular motor system. In: Kennard C and Leigh RJ, ed. Handbook of Clinical Neurology, Neuro-ophthalmology. Elsevier, 2011: 21-69.
3. Hikosaka O, Takikawa Y, Kawagoe R. Role of the basal ganglia in the control of purposive saccadic eye movements. Physiol Rev 2000 ; 80 : 953-78.
4. Gaymard B. Cortical and sub-cortical control of saccades and clinical application. Rev Neurol 2012 ; 168 : 734-40.
5. Ploner CJ, Gaymard BM, Rivaud-Péchoux S, Pierrot-Deseilligny C. The prefrontal substrate of reflexive saccade inhibition in humans. Biol Psychiatry 2005 ; 57 : 1159-65.
6. Ilg UJ, Thier P. The neural basis of smooth pursuit eye movements in the rhesus monkey brain. Brain and Cognition 2008 ; 68 : 229-40.
7. Leigh RJ, Zee DS. The vestibular-optokinetic system. In: Leigh RJ and Zee DS, ed. The neurology of eye movements. 5th ed. Oxford, Oxford University Press, 2015 : 55-168.